Dexter ist auf seinem 20-jährigen Klassentreffen und auf der Jagd nach einem ehemaligen Ballkönig. Die Mordkommission arbeitet derweil an einem grausigen, religiös-motivierten Fall, der schließlich auch für Dexter große Sinnfragen aufwirft – unter anderem nach dem Erbe seines Sohnes. Debra ist sowohl privat mit Quinn als auch beruflich mehr als zufrieden und wird überraschend zur Heldin.

Die Mordkommission heuert Bruder Sam zur Unterstützung in einem mysteriösen, grauenvollen Fall an. Dexter erkennt in diesem Geistlichen mit der kriminellen Vergangenheit eine verwandte Seele in perfekter Tarnung. Als örtliche Berühmtheit wird Debra gleich mit zwei weitreichenden Angeboten konfrontiert.

Sieht Dexter in der Begegnung mit einem alternden Serienmörder aus seiner Vergangenheit ein ernüchterndes Abbild seiner Zukunft? Debra hat mit ihrer neuen Position zu kämpfen. Travis versucht, seinen Mentor bei Laune zu halten: Zusammen mit Gellar bereitet er ein weiteres perverses Tableau vor, das Debra vor gewaltige Herausforderungen stellt.

Ein Notfall mit Harrison und das neue biblische Tableau der Doomsday-Killer machen Dexter so sehr zu schaffen, dass er sich und Bruder Sam die Glaubensfrage stellt. Es ist jetzt ganz klar, dass die Mordkommission nach religiösen Fanatikern sucht. Debra gibt ihre erste offizielle Pressekonferenz.

Mithilfe seines neuen Freundes Bruder Sam sucht Dexter nach einer Lösung für sein dunkles Problem. Die Suche nach den Doomsday-Killern führt ihn derweil in eine neue Richtung. Batista und Quinn suchen die Universität auf, an der Professor Gellar gelehrt hat. Und Debra wird abteilungsintern dazu gezwungen, eine Therapie zu machen.

Dexters dunkle Seite wird immer übermächtiger, je persönlicher der aktuelle Fall ihn berührt. Debra hat sich noch immer nicht an ihre neue Rolle gewöhnt. Und die Tatsache, dass Quinn im Doomsday-Fall mit einer Zeugin geschlafen hat, verkompliziert alles noch mehr.

Dexter ist mit einem weiteren dunklen Begleiter unterwegs nach Nebraska, um sich dort um ein paar Altlasten zu kümmern. Debra versucht als Teamleiterin im Doomsday-Fall den Anforderungen ihrer Position zu genügen.

Mithilfe der Tipps von Bruder Sam versucht Dexter in den Doomsday-Ermittlungen weiterzukommen. Debra gerät wegen eines ermordeten Callgirls mit ihrer Chefin LaGuerta aneinander.

Dexter bekommt im Doomsday-Fall unerwartet Hilfe und bleibt der Mordkommission so einen Schritt voraus. Debra entdeckt im Rahmen ihrer Therapie eine neue Seite an sich.

Dexter versucht den Doomsday-Killern bei ihren nächsten Opfern zuvorzukommen. Debra reagiert ziemlich extrem an einem Tatort und erkennt die große Abhängigkeit von ihrem Bruder.

Um die Doomsday-Killer zu fassen, ist es jetzt an Dexter, ein eigenes Tableau des Grauens zu erschaffen. Debras Callgirl-Auseinandersetzung mit LaGuerta hat ihren Siedepunkt erreicht und ihre Therapeutin macht einen äußerst verstörenden Vorschlag.

Die Jagd nach den Doomsday-Fanatikern wird für Dexter und die Mordkommission zu einem Wettlauf mit der Zeit. Denn es gilt, ihre letzte Schreckenstat zu verhindern. Debra ringt außerdem mit einer neuen inneren Erkenntnis.